“专性”榕树-榕小蜂传粉系统存在极端混乱的协同进化历史

榕树是桑科榕属800多种植物的统称，广泛分布在全球热带和亚热带地区，包含着很多明星植物，比如很多人爱吃的无花果，佛祖顿悟的菩提树和各种独树成林的绞杀榕等。

由于榕树的花都藏在内部，人们看不到榕树开花就能结果，就把榕树的果实称为“无花果”。榕果顶端留有通道，可在花期释放特殊气味，吸引并允许特化的传粉榕小蜂钻入。榕小蜂在榕果内为雌花授粉的同时，还会在一部分雌花的子房内产卵，生儿育女，未被榕小蜂产卵的雌花则发育成种子。

特殊的形态结构、化学信号和生活史发育上的高度匹配性，使得榕树和榕小蜂之间形成了高度专性的互惠共生关系。两者已经经历了大约7500万年的协同进化过程，全球800多种榕树都有对应主要榕小蜂为其传粉。作为目前已知的专一性最强的传粉系统，榕树-榕小蜂互惠共生系统成为研究植物与传粉昆虫的专性协同进化如何促进物种多样化的模式系统。

木瓜榕（存在广泛的杂交）

本研究也是版纳植物园继2020年在Cell期刊上与福建农林大学合作发表榕-蜂基因组，揭示榕树气生根发育、性别决定和榕蜂协同多样化分子机制之后的又一篇榕树力作（延伸阅读：Cell｜榕树-榕小蜂基因组揭示榕树气生根发育、性别决定和榕-蜂协同多样化的分子机制）。

该研究对榕属植物主干类群代表物种进行基因组重测序，结合已发表的对应传粉榕小蜂系统树进行综合分析，主要研究结果如下：

1、研究结果支持榕树主干类群间存在历史同域分布。基于溯祖原理和贝叶斯一致性原理的物种树推算得到涵盖榕属主干分支的迄今最可靠的物种树，两者虽然存在基部类群偏好上的差异，都支持榕属植物的主干分支均存在100-10000万年同域分布历史，这为不同类群之间的古老杂交渐渗提供了时空共存的前提基础。

2、研究揭示普遍的杂交渐渗贯穿整个榕属进化历史。基于三种杂交渐渗检测方法（ABBA-BABA D-statistics，PhyloNetworks和BUCKy）均支持榕树主干类群之间存在广泛的古老杂交渐渗事件。ABBA-BABA D-statistics方法检测到最多的杂交渐渗事件，涵盖了所研究的榕属全部古老或年轻类群；BUCKy检测到的杂交事件数次之，检测到杂交关系涵盖了除美洲白肉榕组之外的全部其它榕属主要类群；PhyloNetworks检测到了4组榕属内杂交关系。且后两种方法的杂交检测结果都被第一种方法的结果所支持。同时该结果也提供了少有的涉及远达5000-8000万年前的被子植物古老杂交渐渗的验证。

基因组分析，发现榕树历史上广泛杂交

3、研究发现榕属植物存在明显的核质系统树冲突和叶绿体基因组系统关系的地理聚类。无论使用何种榕属核基因组系统树，都检测到核基因-叶绿体基因组-线粒体基因组系统树结构的明显不一致性，甚至同为细胞器基因组的叶绿体和线粒体系统树之间亦存在较大冲突。三套基因组组的共进化分析（cophylogenetic analysis）推测两类细胞器基因组相对于核基因组，甚至彼此之间，发生了高比例的基因组转移（associate switch）和基因组丢失（associate loss）事件，符合频繁双向杂交渐渗的预测结果。另外基于已经发表的59种榕树的叶绿体基因组系统树与地理分布数据的重分析显示，榕树叶绿体基因组系统树不支持榕树任何6个亚属的分类，但却表现出明显的按地理分布成簇的系统树结构。以上结果均符合同域分布物种具有更频繁的基因交流和细胞器基因组捕获可能性的预测。

榕树不同基因组类型及其与对应榕小蜂之间的系统树均存在不一致性

4、研究提示榕蜂协同进化的历史是由传粉者的宿主转移而非协同成种主导的。无论使用本研究得到的何种榕树系统树与已发表的接受度最高的两棵对应传粉榕小蜂的系统树比较，均发现明显的榕蜂系统树的不一致性。榕蜂共进化分析更是推测出传粉榕小蜂的宿主转移事件发生的频次远高于榕蜂协同成种事件的频次，而且传粉者宿主转移事件涉及到了几乎全部榕属主要类群，与检测到的榕属主要类群间的频繁杂交渐渗的格局形成了很好的对应项。这一结果提示，可能是传粉者的宿主转移而非协同成种，主导了的榕蜂协同进化的历史，并为榕属植物的频繁杂交渐渗提供了机制解释。

5、基于以上结果，不同于传统观点普遍认可的严格专性协同进化模式，本研究支持在榕属水平上，以普遍的传粉者宿主转移和榕树杂交渐渗为特点的发散式协同进化更可能是该“专性”传粉共生系统协同进化的主导模式。我们的研究结果提示榕-蜂协同进化后续研究需要摆脱专性协同进化模式的限制，而从更广阔的涉及更多潜在相互影响的榕-蜂物种的关系网络的视角去看待。综合考虑传粉者宿主转移介导的生殖隔离打破和专性传粉介导的生殖隔离建成的综合视角将更有助于深入理解榕树-榕小蜂协同进化如何影响双方协同多样化的问题。这种模式对其它专性或泛性传粉系统的多样化研究也具有一定的借鉴意义。

版纳植物园王刚研究员和中国农科院农业基因组所的张兴坦研究员为论文共同第一作者，王刚和版纳植物园陈进研究员为并列通讯作者。同时参与该研究的单位和合作者还有版纳植物园（郁文彬研究员）、巴拿马斯密森热带研究所（Edward Allen Herre教授）、法国科学研究院和蒙彼利埃大学（Doyle McKey教授）、马里兰大学（Carlos A. Machado教授）、美国莫顿树木园（Charles H. Cannon教授）、佐治亚大学（Michael L. Arnold教授）、巴西圣保罗大学（Rodrigo A. S. Pereira教授）、美国伊利诺伊州立大学香槟分校（Ray Ming教授）、湖北中医药大学（刘义飞教授）、福建农林大学（王毅斌 硕士生）和厦门大学（马东娜 博士生）。

该研究得到了国家自然科学基金委、云南省自然科学基金委和中科院青年创新促进会经费的资助。西双版纳国家级自然保护区管理局、版纳植物园园林部、版纳植物园生态站、版纳植物园公共技术服务平台和环境教育中心等，在样品采集、实验开展和论文改进中提供了支持与帮助，特此感谢。